Research Article

Mesolimbic lipid sensing and the regulation of feeding behaviour

La détection des lipides par le système mésolimbique et la régulation des comportements alimentaires

¹ Université Paris Diderot-Paris 7, Sorbonne Paris Cité, Unité de Biologie Fonctionnelle et Adaptative, CNRS UMR 8251, 4 rue Marie-Andrée Lagroua Weill-Halle, Bat. Buffon, pièce 512A, Case courrier 7126, 75205 Paris Cedex 13, France
² Rowett Institute of Nutrition and Health, University of Aberdeen, Aberdeen AB21 9SB, UK

^* Correspondence: c.cansell@abdn.ac.uk

Received: 27 February 2015
Accepted: 11 March 2015

Abstract

In both developed and emerging countries, sedentary life style and over exposition to high energy dense foods has led to a thermodynamic imbalance and consequently obesity. Despite genetic predisposition, obesity often involves a behavioral component in which, similar to drugs of abuse, compulsive consumption of palatable food rich in lipids and sugar drives energy intake far beyond metabolic demands. Food intake is modulated by sensory inputs, such as tastes and odours, as well as by affective or emotional states. The mesolimbic pathway is well established as a main actor of the rewarding aspect of feeding. Particularly, the hedonic and motivational aspects of food are closely tied to the release of the neurotransmitter dopamine (DA) in striatal structure such as the Nucleus Accumbens (Nacc). In both rodent and humans several studies shows an attenuated activity of dopaminergic signal associated with obesity and there is evidence that consumption of palatable food per se leads to DA signalling alterations. Furthermore impaired cognition in obese mice is improved by selectively lowering triglycerides (TG) and intracerebroventricular administration of TG induces by itself acquisition impairment in several cognitive paradigms in normal body weight mice. Together, these observations raise the possibility that nutritional lipids, particularly TG, directly affect cognitive and reward processes by modulating the mesolimbic pathway and might contribute to the downward spiral of compulsive consumption of palatable and obesity. This review is an attempt to capture recent evolution in the field that might point toward a direct action of nutritional lipid in the mesolimbic pathway.

Résumé

Dans les pays développés et en voie de développement la sédentarisation des populations et la surexposition aux nourritures riche en énergie conduisent à la mise en place d’un déséquilibre énergétique et à l’obésité. Bien qu’il existe des prédispositions génétiques, l’obésité implique souvent des comportements compulsifs face à la nourriture, similaires aux drogues d’abus, qui entraînent une consommation de nourriture supérieure aux besoins énergétiques de l’organisme. L’hypothalamus est le premier site d’intégration des facteurs circulants qui reflètent le statut énergétique de l’organisme, il est donc considéré comme un des acteurs principaux dans la régulation centrale de la balance énergétique. Cependant, la prise alimentaire est également régulée par des facteurs sensoriels ou affectifs et le système mesolimbique est reconnu pour être un des systèmes majeurs dans la régulation de récompense associée à la prise alimentaire. Plus spécifiquement, les aspects motivationnels et hédoniques de la prise alimentaire sont étroitement liés à la libération de dopamine (DA) notamment dans le noyau accumbens. Plusieurs études montrent qu’à la fois chez l’homme et le rongeur, l’obésité est associée à une altération du système dopaminergique et certaines études suggèrent que la consommation d’un régime palatable en lui-même pourrait être directement la cause de cette altération. De plus, chez les individus obèses, la normalisation des triglycérides (TG) circulants améliore les troubles cognitifs associés à l’obésité et l’injection de TG en intracérébroventriculaire entraîne une diminution des performances dans différents tests cognitifs. L’ensemble de ces observations suggère que les lipides nutritionnels et plus spécifiquement les TG pourraient directement affecter les processus cognitifs et de récompense en modifiant l’activité du système mésolimbique et entraîner ainsi la mise en place de comportements alimentaires compulsifs et donc de l’obésité. Dans cette revue, nous tenterons de rassembler les récentes évolutions du domaine qui mettent en avant la possibilité d’une action directe des lipides nutritionnels dans le système de la récompense.